Исследовали временную и концентрационную зависимости влияния донора сероводорода гидросульфида натрия (NaHS) на состояние устьиц листьев Ara-bidopsis thaliana дикого типа (Col-0), а также роль кальция и фосфолипаз в реализации его эффектов. Обработка листьев NaHS в диапазоне концентраций 5–250 мкМ вызывала уменьшение величины апертуры устьиц. Максимальный эффект закрывания устьиц наблюдали через 90 мин после начала обработки донором H2S, а через 180 мин экспозиции апертура устьиц в вариантах с NaHS, наоборот, была значительно шире, чем в контроле. Влияние обработки листьев растворами NaHS на состояние устьиц полностью устранялось скавенджером сероводорода гидроксиламином, что свидетельствует о специфичности эффектов NaHS как донора H2S. Вызываемое донором сероводорода уменьшение устьичной апертуры и относительного количества открытых устьиц почти полностью нивелировалось предобработкой листьев блокатором кальциевых каналов хлоридом лантана, хелатором внеклеточного кальция ЭГТА, ингибитором фосфолипазы C неомицином и антагонистом образования циклической аденозин-5’-дифосфатрибозы никотинамидом. Также устьичный эффект донора H2S частично устранялся антагонистом кальмодулина хлорпромазином. Нивелирование действия донора сероводорода на состояние устьичного аппарата листьев арабидопсиса отмечалось и при предвари-тельной обработке листьев бутанолом-1 – ингибитором зависимого от фосфолипазы D образования фосфатидной кислоты. Сделано заключение о значении поступления кальция в цитозоль из различных компартментов, а также посредников липидного сигналинга, образующихся с участием фосфолипаз C и D, в реализации действия сероводорода на состояние устьиц.
РЕЗЮМЕ. Досліджували часову та концентраційну залежність впливу донора сірководню гідросульфіду натрію (NaHS) на стану продихів листків Arabidopsis thaliana дикого типу (Col-0), а також роль кальцію та фосфоліпаз у реалізації його ефектів. Обробка листків NaHS в діапазоні концентрацій 5–250 мкМ викликала зменшення величини апертури продихів. Максимальний ефект закриття продихів спостерігали через 90 хв після початку обробки донором H2S, а через 180 хв експозиції апертура продихів у варіантах з NaHS, навпаки, була значно ширшою, ніж у контролі. Вплив обробки листків розчинами NaHS на стан продихів повністю усувався скавенджером сірководню гідроксиламіном, що свідчить про специфічність ефектів NaHS як донора H2S. Спричинюване донором сірководню зменшення продихової апертури і відносної кількості відкритих продихів майже повністю нівелювалося передобробкою листків блокатором кальцієвих каналів хлоридом лантану, хелатором позаклітинного кальцію ЕГТА, інгібітором фосфоліпази C неоміцином і антагоністом утворення циклічного аденозин-5'-дифосфатрибози нікотинамідом. Так само продиховий ефект донора H2S частково усувався антагоністом кальмодуліну хлорпромазином. Нівелювання дії донора сірководню на стан продихового апарату листків арабідопсису відзначалося і за попередньої обробки листків бутанолом-1 – інгібітором залежного від фосфоліпази D утворення фосфатидної кислоти. Зроблено висновок про значення надходження кальцію в цитозоль з різних компартментів, а також посередників ліпідного сигналу, що утворюються з участю фосфоліпаз C і D, при здійсненні впливу сірководню на стан продихів.
Ключові слова: Arabidopsis thaliana, устьица, сероводород, кальций, липидный сигналинг
Повний текст та додаткові матеріали
У вільному доступі: PDFЦитована література
1. Lisjak, M., Teklic, T., Wilson, I.D., Whiteman, M., and Hancock, J.T., Hydrogen sulfide: environmental factor or signalling molecule?, Plant Cell Environ., 2013, vol. 36, no. 9, pp. 1607–1616. https://doi.org/10.1111/pce.12073
2. Zhang, H., Hydrogen sulfide in plant biology, in Signaling and Communication in Plants. Gasotransmitters in Plants, Lamattina, L. and Garcia-Mata, C., Eds., Switzerland: Springer Int. Publ., 2016, pp. 23–51. https://doi.org/10.1007/978-3-319-40713-5_2.
3. Jin, Z.P., Shen, J.J., Qiao, Z.J., Yang, G.D., Wang, R., and Pei, Y.X., Hydrogen sulfide improves drought resistance in Arabidopsis thaliana, Biochem. Biophys. Res. Commun., 2011, vol. 414, no. 3, pp. 481–486. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2011.09.090
4. Lai, D.W., Mao, Y., Zhou, H., Li, F., Wu, M., Zhang, J., He, Z., Cui, W., and Xie, Y., Endogenous hydrogen sulfide enhances salt tolerance by coupling the reestablishment of redox homeostasis and preventing salt-induced K+ loss in seedlings of Medicago sativa, Plant Sci., 2014, vol. 225, pp. 117–129. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2014.06.006
5. Fang, H.H., Pei, Y.X., Tian, B.H., Zhang, L.P., Qiao, Z.J., and Liu, Z.Q., Ca2+ participates in H2S induced Cr6+ tolerance in Setaria italica, Chin. J. Cell Biol., 2014, vol. 36, no. 6, pp. 758–765.
6. Shi, H., Ye, T., and Chan, Z., Nitric oxide-activated hydrogen sulfide is essential for cadmium stress response in bermudagrass (Cynodon dactylon (L). Pers.), Plant Physiol. Biochem., 2014, vol. 74, pp. 99–107. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.11.001
7. Li, Z.G. and Zhu, L.P., Hydrogen sulfide donor sodium hydrosulfide-induced accumulation of betaine is involved in the acquisition of heat tolerance in maize seedlings. Braz. J. Bot., 2014, vol. 38, no. 1, pp. 31–38. https://doi.org/10.1007/s40415-014-0106-x
8. Yang, M., Qin, B.P., Ma, X.L., Wang, P., Li, M.L., Chen, L.L., Chen, L.T., Sun, A.Q., Wang, Z.L., and Yin, Y.P., Foliar application of sodium hydrosulfide (NaHS), a hydrogen sulfide (H2S) donor, can protect seedlings against heat stress in wheat (Triticum aestivum L.), J. Integr. Agricult., 2015. V. 15. no. 12. P. 2745–58. https://doi.org/10.1016/S2095-3119(16)61358-8
9. Kolupaev, Yu.E., Firsova, E.N., Yastreb, T.O., and Lugovaya, A.A., The participation of calcium ions and reactive oxygen species in the induction of antioxidant enzymes and heat resistance in plant cells by hydrogen sulfide donor. Appl. Biochem. Microbiol., 2017, vol. 53, no. 5, pp. 573–579. https://doi.org/10.1134/S0003683817050088
10. Wang, Y., Li, L., Cui, W., Xu, S., Shen, W., and Wang, R., Hydrogen sulfide enhances alfalfa (Medicago sativa) tolerance against salinity during seed germination by nitric oxide pathway, Plant Soil., 2012, vol. 351, nos. 1–2, pp. 107–119. https://doi.org/10.1007/s11104-011-0936-2
11. Lai, D.W., Mao, Y., Zhou, H., Li, F., Wu, M., Zhang, J., He, Z., Cui, W., and Xie, Y., Endogenous hydrogen sulfide enhances salt tolerance by coupling the reestablishment of redox homeostasis and preventing salt-induced K+ loss in seedlings of Medicago sativa, Plant Sci., 2014, vol. 225, pp. 117–129. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2014.06.006
12. Shi, H., Ye, T., and Chan, Z., Exogenous application of hydrogen sulfide donor sodium hydrosulfide enhanced multiple abiotic stress tolerance in bermudagrass (Cynodon dactylon (L.). Pers.), Plant Physiol. Biochem., 2013, vol. 71, pp. 226–234. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.07.021
13. Li, Z.G., Min, X., and Zhou, Z.H., Hydrogen sulfide: a signal molecule in plant cross-adaptation, Front. Plant Sci., 2016, vol. 7, p. 1621. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01621
14. Zhang, H., Ye, Y.K., Wang, S.H., Luo, J.P., Tang, J., and Ma, D.F., Hydrogen sulfide counteracts chlorophyll loss in sweet potato seedling leaves and alleviates oxidative damage against osmotic stress, Plant Growth Regul., 2009, vol. 58, no. 3, pp. 243–250. https://doi.org/10.1007/s10725-009-9372-1
15. Kolupaev, Yu.E., Firsova, E.N., Yastreb, T.O., Kirichenko, V.V., and Ryabchun, N.I., Influence of hydrogen sulfide donor on state of antioxidant system and resistance of wheat plants to soil drought. Russ. J. Plant Physiol., 2019, vol. 66, no. 1, pp. 59–66. doi 10.1134/S1021443719010084
16. Jin, Z., Wang, Z., Ma, Q., Sun, L., Zhang, L., Liu, Z., Liu, D., Hao, X., and Pei, Y., Hydrogen sulfide mediates ion fluxes inducing stomatal closure in response to drought stress in Arabidopsis thaliana, Plant Soil, 2017, vol. 419, nos. 1–2, pp. 141–152. https://doi.org/10.1007/s11104-017-3335-5
17. Scuffi, D., Nietzel, T., Di Fino, L.M., Meyer, A.J., Lamattina, L., Schwarzländer, M., Laxalt, A.M., and García-Mata, C., Hydrogen sulfide increases production of NADPH oxidase-dependent hydrogen peroxide and phospholipase D-derived phosphatidic acid in guard cell signaling, Plant Physiol., 2018, vol. 176, no. 3, pp. 2532–2542. https://doi.org/10.1104/pp.17.01636
18. Hu, K.D., Tang, J., Zhao, D.L., Hu, L.Y., Li, Y.H., Liu, Y.S., Jones, R., and Zhang, H., Stomatal closure in sweet potato leaves induced by sulfur dioxide involves H2S and NO signaling pathways, Biol. Plant., 2014, vol. 58, no. 4, pp. 676–680. https://doi.org/10.1007/s10535-014-0440-7
19. Lisjak, M., Srivastava, N., Teklic, T., Civale, L., Lewandowski, K., Wilson, I., Wood, M.E., Whiteman, M., and Hancock, J.T., A novel hydrogen sulfide donor causes stomatal opening and reduces nitric oxide accumulation, Plant Physiol. Biochem., 2010, vol. 48, no. 12, pp. 931–935. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2010.09.016
20. Lisjak, M., Teklić, T., Wilson, I.D., Wood, M.E., Whiteman, M., and Hancock, J.T., Hydrogen sulfide effects on stomatal apertures, Plant Signal. Behav., 2011, vol. 6, no. 10, pp. 1444–1446. https://doi.org/10.4161/psb.6.10.17104
21. Duan, B., Ma, Y., Jiang, M., Yang, F., Ni, L., and Lu, W., Improvement of photosynthesis in rice (Oryza sativa L.) as a result of an increase in stomatal aperture and density by exogenous hydrogen sulfide treatment, Plant Growth Regul., 2015, vol. 75, no. 1, pp. 33–44. https://doi.org/10.1007/s10725-014-9929-5
22. Honda, K., Yamada, N., Yoshida, R., Ihara, H., Sawa, T., Akaike, T., and Iwai, S., 8-Mercapto-Cyclic GMP mediates hydrogen sulfide-induced stomatal closure in Arabidopsis, Plant Cell Physiol., 2015, vol. 56, no. 8, pp. 1481–1489. https://doi.org/10.1093/pcp/pcv069
23. Papanatsiou, M., Scuffi, D., Blatt, M.R., and Garcia-Mata, C., Hydrogen sulfide regulates inward-rectifying K+ channels in conjunction with stomatal closure, Plant Physiol., 2015, vol. 168, no. 1, pp. 29–35. https://doi.org/10.1104/pp.114.256057
24. Wang, L., Ma, X., Che, Y., Hou, L., Liu, X., and Zhang, W., Extracellular ATP mediates H2S-regulated stomatal movements and guard cell K+ current in a H2O2-dependent manner in Arabidopsis, Sci. Bull., 2015, vol. 60, no. 4, pp. 419–27. doi.org/ https://doi.org/10.1007/s11434-014-0659-x
25. Suhita, D., Kolla, V.A., Vavasseur, A., and Raghavendra, A.S., Different signaling pathways involved during the suppression of stomatal opening by methyl jasmonate or abscisic acid, Plant Sci., 2003, vol. 164, no. 4, pp. 481–488. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(02)00432-6
26. Marino, D., Dunand, C., Puppo, A., and Pauly, N., A burst of plant NADPH oxidases, Trends Plant Sci., 2012, vol. 17, no. 1, pp. 9–15. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.10.001
27. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Shvidenko, N.V., Lugovaya, A.A., and Dmitriev, A.P., Salt stress response in Arabidopsis thaliana plants with defective jasmonate signaling, Appl. Biochem. Microbiol., 2015, vol. 51, no. 4, pp. 451–454. https://doi.org/10.1134/S000368381504016X
28. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Lugovaya, A.A., and Dmitriev, A.P., Formation of adaptive reactions in Arabidopsis thaliana wild-type and mutant jin1 plants under action of abscisic acid and salt stress, Cytol. Genet., 2017, vol. 51, no. 5, pp. 325–330. https://doi.org/10.3103/S0095452717050115
29. Neill, S., Bright, J., Desikan, R., Hancock, J., Harrison, J., and Wilson, I., Nitric oxide, evolution and perception, J. Exp. Bot., 2008, vol. 59, no. 1, pp. 25–35. https://doi.org/10.1093/jxb/erm218
30. Lanteri, M.L., Laxalt, A.M., and Lamattina, L., Nitric oxide triggers phosphatidic acid accumulation via phospholipase D during auxin-induced adventitious root formation in cucumber, Plant Physiol., 2008, vol. 147, no. 1, pp. 188–198. https://doi.org/10.1104/pp.107.111815
31. Liu, H.T., Huang, W.D., Pan Q.H., Weng F.H., Zhan J.C., Liu Y., Wan S.B., Liu Y.Y. Contributions of PIP2-specific-phospholipase C and free salicylic acid to heat acclimation-induced thermotolerance in pea leaves, J. Plant Physiol., 2006, vol. 163, no. 4, pp. 405–416. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2005.04.027
32. Lee, Y. and Lee, Y., Roles of phosphoinositides in regulation of stomatal movements, Plant Signal. Behav., 2008, vol. 3, no. 4, pp. 211–213.
33. Lecourieux, D., Mazars, C., Pauly, N., Ranjeva, R., and Pugin, A., Analysis and effects of cytosolic free calcium increases in response to elicitors in Nicotiana plumbaginifolia cells, Plant Cell, 2002, vol. 14, no. 10, pp. 2627–2641. https://doi.org/10.1105/tpc.005579
34. Iakovenko, O.M., Kretynin, S.V., Kabachevskaya, E.M., Lyakhnovich, G.V., Volotovski, D.I., and Kravets, V.S., Role of phospholipase C in ABA regulation of stomata function, Ukr. Bot. J., 2008, vol. 65, no. 4, pp. 605–613.
35. Arisz, S.A., Wijk, R., Roels, W., Zhu, J.K., Haring, M.A., and Munnik, T., Rapid phosphatidic acid accumulation in response to low temperature stress in Arabidopsis is generated through diacylglycerol kinase, Front. Plant Sci., 2013, vol. 4, p. 1. https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00001
36. Pappan, K., Zheng, S., and Wang, X., Identification and characterization of a novel plant phospholipase D that requires polyphosphoinositides and submicromolar calcium for activity in Arabidopsis, J. Biol. Chem., 1997, vol. 272, no. 11, pp. 7048–7054. https://doi.org/10.1074/jbc.272.11.7048