Цитологія і генетика 2022, том 56, № 3, 44-54
Cytology and Genetics 2022, том 56, № 3, 244–252, doi: https://www.doi.org/10.3103/S0095452722030100

Роль оксиду азоту у відповіді Arabidopsis thaliana на умови симульованої мікрогравітації та участь аутофагії в опосередкуванні цього процесу

Плоховська С.Г., Шадріна Р.Ю., Кравець О.А., Ємець А.І., Блюм Я.Б.

  • ДУ «Інститут харчової біотехнології та геноміки НАН України», вул. Осиповського, 2а, Київ, 04123, Україна

Досліджено роль оксиду азоту (NO) у відповіді рослин на умови симульованої мікрогравітації. Встановлено, що обробка насіння Arabidopsis  thaliana донором NO нітропрусидом натрію (SNP), стимулюючи зміни ростових параметрів коренів, призводить до підвищення стійкості рослин до кліностатування. Після обробки насіння SNP вміст ендогенного NO (у відповідності до вмісту нітритів) у контрольних рослин на 6-ту добу культивування підвищувався у 1,5 рази, у кліностатованих у 1,8 рази. На 9–12 добу вміст ендогенного NO поступово знижувався, що може свідчити про адаптацію рослин до умов кліностатування. За допомогою специфічного флуоресцентного зонда DAF-FM DA виявлено підвищення рівня флуоресценції NO в епідермальних клітинах апексів коренів та кореневих волосках у кліностатованих рослин, що свідчить про накопичення ендогенного NO в цих тканинах кореня за умов стресу. На 6 добу вирощування за умов кліностатування, порівняно з контрольними рослинами, виявлено збільшення накопичення аутофагосом в епідермальних клітинах перехідної зони кореня з наступним зменшенням цього показника на 9–12 добу. Обробка насіння скавенджером NO сPTIO незначно пригнічувала ріст проростків, і цей ефект посилювався за умов кліностатування, включаючи значне зростання накопичення аутофагосом в епідермальних клітинах. Таким чином, отримані дані свідчать про те, що регулювання вмісту ендогенного NO є важливою складовою внутрішньоклітинних механізмів сигналінгу, які залучаються до відповіді клітин рослин на симульовану мікрогравітацію.

Ключові слова: симульована мікрогравітація, кліностатування, оксид азоту (NO), донори NO, нітропрусид натрію (SNP), скавенжери NO, сPTIO, аутофагія

Цитологія і генетика
2022, том 56, № 3, 44-54

Current Issue
Cytology and Genetics
2022, том 56, № 3, 244–252,
doi: 10.3103/S0095452722030100

Повний текст та додаткові матеріали

Цитована література

Bassham, D.C., Laporte, M., Marty, F., et al., Autophagy in development and stress responses of plants, Autophagy, 2006, vol. 2, pp. 2–11. https://doi.org/10.4161/auto.2092

Beckman, J.S., Chen, J., Ischiropoulos, H., and Crow, J.P., Oxidative chemistry of peroxynitrite, Methods Enzymol., 1994, vol. 233, pp. 229–240. https://doi.org/10.1016/s0076-6879(94)33026-3

Blume, Y.B., Krasylenko, Y.A., Demchuk, O.M., and Yemets, A.I., Tubulin tyrosine nitration regulates microtubule organization in plant cells, Front. Plant Sci., 2013, vol. 4, art. ID 530. https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00530

Cao, J.-J., Liu, C.-X., Shao, S.-J., and Zhou, J., Molecular mechanisms of autophagy regulation in plants and their applications in agriculture, Front. Plant Sci., 2021, vol. 11, art. ID 618944. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.618944

Cao, Y., Fan, X., Shen, Z., et al., Nitric oxide affects preimplantation embryonic development in a rotating wall vessel bioreactor simulating microgravity, Cell Biol. Int., 2007, vol. 31, no. 1, pp. 24–29. https://doi.org/10.1016/j.cellbi.2006.09.003

Cassia, R., Amenta, M., Fernández, M.B., et al., The role of nitric oxide in the antioxidant defense of plants exposed to UV-B radiation, in Reactive Oxygen, Nitrogen and Sulfur Species in Plants, Hasanuzzaman, M., Fotopoulos, V., Nahar, K., and Fujita, M., Eds., Wiley, 2019, pp. 555–572.

Chen, H., Dong, J., and Wang, T., Autophagy in plant abiotic stress management, Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 8, art. ID 4075. https://doi.org/10.3390/ijms22084075

Correa Aragunde, M.N., Foresi, N.P., and Lamattina, L., Nitric oxide is a ubiquitous signal for maintaining redox balance in plant cells: regulation of ascorbate peroxidase as a case study, J. Exp. Bot., 2015, vol. 66, no. 10, pp. 2913–2921. https://doi.org/10.1093/jxb/erv073

Correll, M.J., Pyle, T.P., Millar, K.D.L., et al., Transcriptome analyses of Arabidopsis thaliana seedlings grown in space: implications for gravity-responsive genes, Planta, 2013, vol. 238, pp. 519–533. https://doi.org/10.1007/s00425-013-1909-x

de Angeli, A., Thomine, S., Frachisse, J-M., et al., Anion channels and transporters in plant cell membranes, FEBS Lett., 2007, vol. 581, no. 12, pp. 2367–2374. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2007.04.003

Fancy, N.N., Bahlmann, A-K., and Loake, G.J., Nitric oxide function in plant abiotic stress, Plant, Cell Environ., 2017, vol. 40, pp. 462–472. https://doi.org/10.1111/pce.12707

Gilroy, S., Białasek, M., Suzuki, N., et al., ROS, calcium, and electric signals: key mediators of rapid systemic signaling in plants, Plant Physiol., 2016, vol. 171, no. 3, pp. 1606–1615. https://doi.org/10.1104/pp.16.00434

Hu, X., Neill, S.J., Tang, Z., and Cai, W., Nitric oxide mediates gravitropic bending in soybean roots, Plant Physiol., 2005, vol. 137, no. 2, pp. 663–670. https://doi.org/10.1104/pp.104.054494

Khan, M., Al Azawi, T.N.I., Pande, A., et al., The role of nitric oxide-induced ATILL6 in growth and disease resistance in Arabidopsis thaliana, Front. Plant Sci., 2021, vol. 12, art. ID 685156. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.685156

Klein-Nulend, J., Bacabac, R.G., Veldhuijzen, J.P., Van Loon, J.J.W.A., Microgravity and bone cell mechanosensitivity, Adv. Space Res., 2003, vol. 32, no. 8, pp. 1551–1559. https://doi.org/10.1016/S0273-1177(03)90395-4

Krasylenko, Yu.A., Yemets, A.I., Sheremet, Ya.A., and Blume, Ya.B., Nitric oxide as a critical factor for Arabidopsis microtubules perceptions of UV-B irradiation, Physiol. Plant, 2012, vol. 145, no. 4, pp. 505–515. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2011.01530.x

Krasylenko, Yu.A., Yemets, A.I., and Blume, Ya.B., Cell mechanisms of nitric oxide signaling in plants under abiotic stress conditions, in Mechanism of Plant Hormone Signaling Under Stress: A Functional Genomic Frontier, Pandey, G., Ed., Wiley-Blackwell, 2017, vol. 1, pp. 371–398. https://doi.org/10.1002/9781118889022.ch15

Book

Kruse, C.P.S. and Wyatt, S.E., Nitric oxide, gravity response, and a unified schematic of plant signaling, Plant Sci., 2022, vol. 314, art. ID 111105. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2021.111105

Lin. J. and Wang, L., Oxidative stress in oocytes and embryo development: implications for in vitro systems, Antioxid. Redox Signaling, 2021, vol. 34, no. 17, pp. 1394–1406. https://doi.org/10.1089/ars.2020.8209

Lytvyn, D.I., Raynaud, C., Yemets, A.I., et al., Involvement of inositol biosynthesis and nitric oxide in the mediation of UV-B induced oxidative stress, Front. Plant Sci., 2016, vol. 7, art. ID 430. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00430

Lytvyn, D.I., Olenieva, V.D., Yemets, A.I., and Blume, Ya.B., Histochemical analysis of tissue-specific α-tubulin acetylation as a response to autophagy induction by different stress factors in Arabidopsis thaliana, Cytol. Genet., 2018, vol. 52, pp. 245–252. https://doi.org/10.3103/S0095452718040059

Mohd Amnan, M.A., Pua, T.-L., Lau, S.-E., et al., Osmotic stress in banana is relieved by exogenous nitric oxide, PeerJ, 2021, vol. 9, art. ID e10879. https://doi.org/10.7717/peerj.10879

Mugnai, S., Pandolfi, C., Masi, E., et al., Oxidative stress and NO signalling in the root apex as an early response to changes in gravity conditions, BioMed. Res. Int., 2014, vol. 2014, art. ID 834134. https://doi.org/10.1155/2014/834134

Mur, L.A.J., Mandon, J., Persijn, S., et al., Nitric oxide in plants: an assessment of the current state of knowledge, AoB Plants, 2013, vol. 5, art. ID pls052. https://doi.org/10.1093/aobpla/pls052

Nasir, N.N.M., Ho, C.-L., Lamasudin, D.U., and Saidi, N.B., Nitric oxide improves tolerance to Fusarium oxysporum f. sp. cubense Tropical Race 4 in banana, Physiol. Mol. Plant Pathol., 2020, vol. 111, art. ID 101503. https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2020.101503

Olenieva, V., Lytvyn, D., Yemets, A., et al., Tubulin acetylation accompanies autophagy development induced by different abiotic stimuli in Arabidopsis thaliana, Cell Biol. Int., 2019, vol. 43, no. 9, pp. 1056–1064. https://doi.org/10.1002/cbin.10843

París, R., Vazquez, M.M., Graziano, M., et al., Distribution of endogenous NO regulates early gravitropic response and PIN2 localization in Arabidopsis roots, Front. Plant Sci., 2018, vol. 9, art. ID 495. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00495

Paul, A.-L., Zupanska, A.K., Schultz, E.R., and Ferl, R.J., Organ-specific remodeling of the Arabidopsis transcriptome in response to spaceflight, BMC Plant Biol., 2013, vol. 13, art. ID 112. https://doi.org/10.1186/1471-2229-13-112

Pedroso, M.C. and Durzan, D.J., Effect of different gravity environments on DNA fragmentation and cell death in Kalanchoë leaves, Ann. Bot., 2000, vol. 86, no. 5, pp. 983–994. https://doi.org/10.1006/anbo.2000.1260

Plohovska, S.H., Krasylenko, Y.A., and Yemets, A.I., Nitric oxide modulates actin filament organization in Arabidopsis thaliana primary root cells at low temperatures, Cell Biol. Int., 2019, vol. 43, no. 9, pp. 1020–1030. https://doi.org/10.1002/cbin.10931

Rizzo, A.M., Montorfano, G., Negroni, M., et al., Simulated microgravity induce glutathione antioxidant pathwayin Xenopus laevis embryos, Cell Biol. Int., 2009, vol. 33, no. 8, pp. 893–898. https://doi.org/10.1016/j.cellbi.2009.04.015

Sarath, G., Bethke, P.C., Jones, R., et al., Nitric oxide accelerates seed germination in warm-season grasses, Planta, 2006, vol. 223, pp. 1154–1164. https://doi.org/10.1007/s00425-005-0162-3

Siamwala, J.H., Reddy, S.H., Majumder, S., et al., Simulated microgravity perturbs actin polymerization to promote nitric oxide-associated migration in human immortalized Eahy926 cells, Protoplasma, 2010, vol. 242, pp. 3–12. https://doi.org/10.1007/s00709-010-0114-z

Strohm, A., Baldwin, K., and Masson, P., Multiple roles for membrane-associated protein trafficking and signaling in gravitropism, Front. Plant Sci., 2012, vol. 3, art. ID 274. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00274

Sun, H., Feng, F., Liu, J., and Zhao, Q., Nitric oxide affects rice root growth by regulating auxin transport under nitrate supply, Front. Plant Sci., 2018, vol. 9, art. ID 659. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00659

Wang, Z., Ma, R., Zhao, M., et al., NO and ABA Interaction regulates tuber dormancy and sprouting in potato, Front. Plant Sci., 2020, vol. 11, art. ID 311. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00311

Xiao, Y., Liu, Y., and Wang, G., Involvement of nitric oxide in the mechanism of biochemical alterations induced by simulated microgravity in Microcystis aeruginosa, Adv. Space Res., 2012, vol. 49, no. 5, pp. 850–858. https://doi.org/10.1016/j.asr.2011.11.003

Xiong, J., Li, Y., and Nie, J., Effects of simulated microgravity on nitric oxide level in cardiac myocytes and its mechanism, Sci. China, Ser. C: Life Sci., 2003, vol. 46, no. 3, pp. 302–309. https://doi.org/10.1360/03yc9032

Yemets, A.I., Krasylenko, Yu.A., and Blume, Ya.B., Nitric oxide and UV-B radiation, in Nitric Oxide Action in Abiotic Stress Responses in Plants, Khan, M.N., Mobin, M., Mohammad, F., and Corpas, F.J., Eds., Springer-Verlag, 2015, pp. 141–154. https://doi.org/10.1007/978-3-319-17804-2_9

Book

Yemets, A., Shadrina, R., Horyunova, I., et al., Development of autophagy in plant cells under microgravity: the role of microtubules and atg8 proteins in autophagosome formation, in Space Research in Ukraine 2018–2020, Fedorov, O., Ed., Akademperiodyka, 2021, pp. 79–84.

Yun, B.-W., Feechan, A., Yin, M., et al., S-nitrosylation of NADPH oxidase regulates cell death in plant immunity, Nature, 2011, vol. 478, no. 7368, pp. 264–268. https://doi.org/10.1038/nature10427

Yun, B.-W., Skelly, M.J., Yin, M., et al., Nitric oxide and S‑nitrosoglutathione function additively during plant immunity, New Phytol., 2016, vol. 211, no. 2, pp. 516–526. https://doi.org/10.1111/nph.13903

Zhan, N., Wang, C., Chen, L., et al., S-nitrosylation targets GSNO reductase for selective autophagy during hypoxia responses in plants, Mol. Cell, 2018, vol. 71, no. 1, pp. 142–154. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2018.05.024

Zhang, Y., Su, J., Cheng, D., et al., Nitric oxide contributes to methane-induced osmotic stress tolerance in mung bean, BMC Plant Biol., 2018, vol. 18, art. ID 207. https://doi.org/10.1186/s12870-018-1426-y

Shadrina, R.Y., Yemets, A.I., and Blume, Ya.B., Autophagy development as an adaptive response to microgravity conditions in Arabidopsis thaliana, Factors Exp. Evol. Organisms, 2019, vol. 25, pp. 327–332. https://doi.org/10.7124/FEEO.v25.1186

Shadrina, R.Y., Horiunova, I.I., Blume, Ya.B., and Yemets, A.I., Autophagosome formation and transcriptional activity of atg8 genes in Arabidopsis root cells during the development of autophagy under microgravity conditions, Rep. Nat. Akad. Nauk Ukr., 2020, vol. 9, pp. 77–85. https://doi.org/10.15407/dopovidi2020.09.077