Цитологія і генетика 2021, том 55, № 2, 15-23
Cytology and Genetics 2021, том 55, № 2, 117–124, doi: https://www.doi.org/10.3103/S0095452721020079

Реалізація впливу поліамінів на стан продихів гороху із залученням кальцію та компонентів ліпідного сигналінгу

Кокорев О.І., Колупаєв Ю.Є., Ястреб Т.О., Горєлова О.І., Дмитрієв О.П.

  1. Харківський національний аграрний університет ім. В.В. Докучаєва, п/в Докучаєвське­2, 62483, Харків, Україна
  2. Харківський національний університет ім. В.Н. Каразіна, площа Свободи, 4, 61022, Харків, Україна
  3. Інститут клітинної біології та генетичної інженерії НАН України, вул. Академіка Заболотного, 148, 03143, Київ, Україна

Поліаміни – метаболіти з широким спектром фізіологічної дії. Їх вплив на функціонування продихового апарату рослин залишається маловивченим. Метою роботи було дослідити з використанням інгібіторного аналізу можливу участь різних пулів кальцію та компонентів ліпідного сигналінгу в реалізації дії путресцину і сперміну на величину апертури продихів листків гороху (Pisum sativum L.). Показано, що інкубація епідермісу в присутності обох поліамінів в концентраціях діапазону 0,25–5 мМ спричиняла зменшення величини продихової апертури. Такий ефект відзначався вже через 1 год від початку інкубації, а найбільш вираженим був через 2,5 год експозиції в середовищі, що містило 1 мМ путресцин або спермін. У присутності блокатора кальцієвих каналів LaCl3 вплив поліамінів на стан продихів виявлявся слабо. Їх ефекти частково нівелювалися хелатором позаклітинного кальцію ЕГТА, проте повністю усувалися інгібітором фосфоліпази C неоміцином. Вплив путресцину і сперміну на величину апертури продихів не виявлявся у присутності н-бутанолу – інгібітору залежного від фосфоліпази D утворення фосфатидної кислоти, але не його неактивного ізомеру бутанолу-2. Отримані результати вказують на можливу роль надходження кальцію в цитозоль з внутрішньоклітинних компартментів та значення сигнальних інтермедіатів, що утворюються за участю фосфоліпаз C і D, в реалізації продихових ефектів поліамінів.

Ключові слова: поліаміни, продихи, кальцій, ліпідний сигналінг, Pisum sativum

Цитологія і генетика
2021, том 55, № 2, 15-23

Current Issue
Cytology and Genetics
2021, том 55, № 2, 117–124,
doi: 10.3103/S0095452721020079

Повний текст та додаткові матеріали

Цитована література

1. Agurla, S., Gayatri, G., and Raghavendra, A.S., Signal transduction components in guard cells during stomatal closure by plant hormones and microbial elicitors, in Mechanism of Plant Hormone Signaling under Stress, Pandey, G., Ed., 2017, vol. 2, pp. 355–387. doi.org/https://doi.org/10.1002/9781118889022.ch30

Book

2. Agurla, S., Gayatri, G., and Raghavendra, A.S., Polyamines increase nitric oxide and reactive oxygen species in guard cells of Arabidopsis thaliana during stomatal closure, Protoplasma, 2018, vol. 255, no. 1, pp. 153–162. https://doi.org/10.1007/s00709-017-1139-3

3. An, Z., Jing, W., Liu, Y., and Zhang, W., Hydrogen peroxide generated by copper amine oxidase is involved in abscisic acid-induced stomatal closure in Vicia faba, J. Exp. Bot., 2008, vol. 59, no. 4, pp. 815–825.https://doi.org/10.1093/jxb/erm370

4. An, Z.F., Li, C.Y., Zhang, L.X., and Alva, A.K., Role of polyamines and phospholipase D in maize (Zea mays L.) response to drought stress, S. Afr. J. Bot., 2012, vol. 83, pp. 145–150. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2012.08.009

5. Andronis, E.A., Moschou, P.N., Toumi, I., and Roubelakis-Angelakis, K.A., Peroxisomal polyamine oxidase and NADPH-oxidase cross-talk for ROS homeostasis which affects respiration rate in Arabidopsis thaliana, Front. Plant Sci., 2014, vol. 5, p. 132. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00132

6. Arisz, S.A., Wijk, R., Roels, W., Zhu, J.K., Haring, M.A., and Munnik, T., Rapid phosphatidic acid accumulation in response to low temperature stress in Arabidopsis is generated through diacylglycerol kinase, Front. Plant Sci., 2013, vol. 4, p. 1. https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00001

7. Bose, J., Pottosin, I.I., Shabala, S.S., Palmgren, M.G., and Shabala, S., Calcium efflux systems in stress signaling and adaptation in plants, Front. Plant Sci., 2011, vol. 2, p. 85. https://doi.org/10.3389/fpls.2011.00085

8. Distéfano, A.M., García-Mata, C., Lamattina, L., and Laxalt, M., Nitric oxide-induced phosphatidic acid accumulation: a role for phospholipases C and D in stomatal closure, Plant Cell Environ., 2008, vol. 31, pp. 187–194. doi 10.Ill1/j.1365-3040.2007.01756.x

9. Echevarria-Machado, I., Munoz-Sánchez, A., Loyola-Vargas, V.M., and Hernandez-Sotomayor, S.M.T., Spermine stimulation of phospholipase C from Catharanthus roseus transformed roots, J. Plant Physiol., 2002, vol. 159, no. 11, pp. 1179–1188. https://doi.org/10.1078/0176-1617-00893

10. Echevarria-Machado, I., Ku-Gonzalez, A., Loyola-Vargas, V.M., and Hernandez-Sotomayor, S.M.T., Interaction of spermine with a signal transduction pathway involving phospholipase C, during the growth of Catharanthus roseus transformed roots, Physiol. Plant., 2004, vol. 120, no. 1, pp. 140–151. https://doi.org/10.1111/j.0031-9317.2004.0212.x

11. Honda, K., Yamada, N., Yoshida, R., Iara, H., Sawa, T., Akaike, T., and Iwai, S., 8-Mercapto-cyclic GMP mediates hydrogen sulfide-induced stomatal closure in Arabidopsis, Plant Cell Physiol., 2015, vol. 56, no. 8, pp. 1481–1489. https://doi.org/10.1093/pcp/pcv069

12. Iakovenko, O.M., Kretynin, S.V., Kabachevskaya, E.M., Lyakhnovich, G.V., Volotovski, D.I., and Kravets, V.S., Role of phospholipase C in ABA regulation of stomata function, Ukr. Bot. J., 2008a, vol. 65, no. 4, pp. 605–613.

13. Iakovenko, O.M., Kretynin, S.V., and Kravets, V.S., Molecular basis of phosphoinositide-specific phospholipase C signaling pathways in plant cells, Biopolym. Cell, 2008b, vol. 24, no. 6, pp. 441–452. https://doi.org/10.7124/bc.0007BC

14. Jin, Z.P. and Pei, Y.X., Physiological implications of hydrogen sulfide in plants: Pleasant exploration behind its unpleasant odour, in Oxidative Medicine and Cellular Longevity, Hindawi Publishing Corporation, 2015, Article ID 397502. https://doi.org/10.1155/2015/397502

15. Kalachova, T., Iakovenko, O., Kretinin, S., and Kravets, V., Involvement of phospholipase D and NADPH-oxidase in salicylic acid signaling cascade, Plant Physiol. Biochem., 2013, vol. 66, pp. 127–133. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.02.006

16. Kolupaev, Yu.E., Kokorev, A.I., Yastreb, T.O., and Horielova, E.L., Hydrogen peroxide as a signal mediator at inducing heat resistance in wheat seedlings by putrescine, Ukr. Biochem. J., 2019, vol. 91, no. 6, pp. 103–111. https://doi.org/10.15407/ubj91.06.103

17. Kravets, V.S., Kolesnikov, Ya.S., Kretynin, S.V., Kabachevskaya, E.M., Liahnovitch, G.V., Bondarenko, O.M., Volotovsky, I.D., and Kukhar, V.P., Molecular and genetic approaches for investigation of phospholipase D role in plant cells, Biopolym. Cell, 2010, vol. 26, no. 3, pp. 175–185. https://doi.org/10.7124/bc.000154

18. Kuznetsov, Vl.V. and Shevyakova, N.I., Polyamines and plant adaptation to saline environment, in Desert Plants. Biology and Biotechnology, Ramawat, K.B., Ed., Berlin: Springer, pp. 261–297. https://doi.org/10.1007/978-3-642-02550-1_13

19. Kwak, J.M., Nguyen, V., and Schroeder, J.I., The role of reactive oxygen species in hormonal responses, Plant Physiol., 2006, vol. 141, no. 2, pp. 323–329. https://doi.org/10.1104/pp.106.079004

20. Lecourieux, D., Mazars, C., Pauly, N., Ranjeva, R., and Pugin, A., Analysis and effects of cytosolic free calcium increases in response to elicitors in Nicotiana plumbaginifolia cells, Plant Cell, 2002, vol. 14, no. 10, pp. 2627–2641. https://doi.org/10.1105/tpc.005579

21. Liu, K., Fu, H., Bei, Q., and Luan, S., Inward potassium channel in guard cells as a target for polyamine regulation of stomatal movements, Plant Physiol., 2000, vol. 124, no. 3, pp. 1315–1326. https://doi.org/10.1104/pp.124.3.1315

22. Liu, J., Hou, Z.H., Liu, G.H., Hou, L.X., and Liu, X., Hydrogen sulfide may function downstream of nitric oxide in ethylene-induced stomatal closure in Vicia faba L., J. Integr. Agricult., 2012, vol. 11, no. 10, pp. 1644–1653. https://doi.org/10.1016/S2095-3119(12)60167-1

23. Medvedev, S., Voronina, O., Tankelyun, O., Bilova, T., Suslov, D., Bankin, M., Mackievic, V., Makavitskaya, M., Shishova, M., Martinec, J., Smolikova, G., Sharova, E., and Demidchik, V., Phosphatidic acids mediate transport of Ca2+ and H+ through plant cell membranes, Funct. Plant Biol., 2019, vol. 46, no. 6, pp. 533–542. doi 10.1071/FP18242

24. Miura, K., Okamoto, H., Okuma, E., Shiba, H., Kamada, H., Hasegawa, P.M., and Murata, Y., SIZ1 deficiency causes reduced stomatal aperture and enhanced drought tolerance via controlling salicylic acid-induced accumulation of reactive oxygen species in Arabidopsis, Plant J., 2013, vol. 73, no. 1, pp. 91–104. https://doi.org/10.1111/tpj. 12014

25. Munemasa, S., Mori, I.C., and Murata, Y., Methyl jasmonate signaling and signal crosstalk between methyl jasmonate and abscisic acid in guard cells, Plant Signal. Behav., 2011, vol. 6, no. 7, pp. 939–941. https://doi.org/10.4161/psb.6.7.15439

26. Neill, S.J. and Burnett, E.C., Regulation of gene expression during water deficit stress, Plant Growth Regul., 1999, vol. 29, pp. 23–33. https://doi.org/10.1023/A:1006251631570

27. Neill, S., Bright, J., Desikan, R., Hancock, J., Harrison, J., and Wilson, I., Nitric oxide evolution and perception, J. Exp. Bot., 2008, vol. 59, no. 1, pp. 25–35. doi.org/https://doi.org/10.1093/jxb/erm218

28. Pal, M., Szalai, G., and Janda, T., Speculation: Polyamines are important in abiotic stress signaling, Plant Sci., 2015, vol. 237, pp. 16–23. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2015.05.003

29. Pang, Q., Zhang, T., Zhang, A., Lin, C., Kong, W., and Chen, S., Proteomics and phosphoproteomics revealed molecular networks of stomatal immune responses, Planta, 2020, vol. 252, p. 66. https://doi.org/10.1007/s00425-020-03474-3

30. Pappan, K., Zheng, S., and Wang, X., Identification and characterization of a novel plant phospholipase D that requires polyphosphoinositides and submicromolar calcium for activity in Arabidopsis, J. Biol. Chem., 1997, vol. 272, no. 11, pp. 7048–7054. https://doi.org/10.1074/jbc.272.11.7048

31. Pottosin, I. and Shabala, S., Polyamines control of cation transport across plant membranes: implications for ion homeostasis and abiotic stress signaling, Front. Plant Sci., 2014, vol. 5, p. 154. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00154

32. Qu, Y., An, Z., Zhuang, B., Jing, W., Zhang, Q., and Zhang, W., Copper amine oxidase and phospholipase D act independently in abscisic acid (ABA)-induced stomatal closure in Vicia faba and Arabidopsis, J. Plant Res., 2014, vol. 127, no. 4, pp. 533–544. https://doi.org/10.1007/s10265-014-0633-3

33. Raghavendra, A. and Murata, Y., Editorial: signal transduction in stomatal guard cells, Front. Plant Sci., 2017, vol. 8, p. 114. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00114

34. Ramirez, V., Coego, A., Lopez, A., Agorio, A., Flors, V., and Vera, P., Drought tolerance in Arabidopsis is controlled by the OCP3 disease resistance regulator, Plant J., 2009, vol. 58, no. 4, pp. 578–591. https://doi.org/10.1111/j.1365-13X.2009.03804.x

35. Scuffi, D., Nietzel, T., Di Fino, L.M., Meyer, A.J., Lamattina, L., Schwarzländer, M., Laxalt, A.M., and García-Mata, C., Hydrogen sulfide increases production of NADPH oxidase-dependent hydrogen peroxide and phospholipase D-derived phosphatidic acid in guard cell signaling, Plant Physiol., 2018, vol. 176, pp. 2532–2542. https://doi.org/10.1104/pp.17.01636

36. She, X.P. and Song, X.G., Carbon monoxide-induced stomatal closure involves generation of hydrogen peroxide in Vicia faba guard cells, J. Integr. Plant Biol., 2008, vol. 50, no. 12, pp. 1539–1548. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2008.00716.x

37. Suhita, D., Raghavendra, A.S., Kwak, J.M., and Vavasseur, A., Cytoplasmic alkalization precedes reactive oxygen species production during methyl jasmonate- and abscisic acid-induced stomatal closure, Plant Physiol., 2004, vol. 134, no. 4, pp. 1536–1545. https://doi.org/10.1104/pp.103.032250

38. Uraji, M., Katagiri, T., Okuma, E., Ye, W., Hossain, M.A., Masuda, C., Miura, A., Nakamura, Y., Mori, I.C., Shinozaki, K., and Murata, Y., Cooperative function of PLDδ and PLDα1 in abscisic acid-induced stomatal closure in Arabidopsis, Plant Physiol., 2012, vol. 159, no. 1, pp. 450–460. https://doi.org/10.1104/pp.112.195578

39. Wimalasekera, R., Villar, C., Begum, T., and Scherer, G.F., Copper amine oxidase1 (CuAO1) of Arabidopsis thaliana contributes to abscisic acid- and polyamine-induced nitric oxide biosynthesis and abscisic acid signal transduction, Mol. Plant., 2011, vol. 4, no. 4, pp. 663–678. https://doi.org/10.1093/mp/ssr023

40. Yang, B., Wu, J., Gao, F., Wang, J., and Su, G., Polyamine-induced nitric oxide generation and its potential requirement for peroxide in suspension cells of soybean cotyledon node callus, Plant Physiol. Biochem., 2014, vol. 79, pp. 41–47. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2014.02.025

41. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Lugovaya, A.A., and Dmitriev, A.P., Formation of adaptive reactions in Arabidopsis thaliana wild-type and mutant jin1 plants under action of abscisic acid and salt stress, Cytol. Genet., 2017, vol. 51, no. 5, pp. 325–330. https://doi.org/10.3103/S0095452717050115

42. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Kokorev, A.I., Horielova, E.I., and Dmitriev, A.P., Methyl jasmonate and nitric oxide in regulation of the stomatal apparatus of Arabidopsis thaliana, Cytol. Genet., 2018, vol. 52, no. 6, pp. 400–405. https://doi.org/10.3103/S0095452718060129

43. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Havva, E.N., Shkliarevskyi, M.A., and Dmitriev, A.P., Calcium and components of lipid signaling in implementation of hydrogen sulfide influence on the state of stomata in Arabidopsis thaliana, Cytol. Genet., 2019, vol. 53, no. 2, pp. 99–105. https://doi.org/10.3103/S0095452719020099

44. Zarza, X., Shabala, L., Fujita, M., Shabala, S., Haring, M.A., Tiburcio, A.F., and Munnik, T., Extracellular spermine triggers a rapid intracellular phosphatidic acid response in Arabidopsis, involving PLDδ activation and stimulating ion flux, Front. Plant Sci., 2019, vol. 21, no. 10, p. 601. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00601